Из рода Можайских кн. Сын Андрея Дмитриевича и кн. Стародубской Агриппины Александровны. Кн. Можайский в 1432 - 1454 гг. Ж.: с 1448 г. дочь кн. Воротынского Федора Львовича.
В 1434 году Иван с Василием II Васильевичем был разбит дядей Юрием Дмитриевичем в Ростовской области у св. Николы на горе. Василий убежал в Новгород, а Иван - в Тверь вместе с матерью. Василий послал к нему боярина с просьбою не отступаться от него в беде, но Иван отвечал: "Господин и государь! Где ни буду, везде я твой человек, но теперь нельзя же мне потерять свою отчину и мать свою заставить скитаться по чужой стороне. Позванный Юрием, Иван отправился к нему в Троицкий монастырь и вместе с дядею приступил к Москве, которая сдалась по прошествии недели.
Вскоре после этого Юрий умер, и Иван опять перешел на сторону Василия II. В 1435 году он вместе с великим князем ходил на сына Юрьева Василия Косого, а в 1444 году - против сыновей хана Улу-Мухаммеда. В битве, закончившейся полным поражением руссских, Иван был ранен, сбит с коня но успел пересесть на другого и спасся бегством. В 1445 году он поручил от Василия Козельск, но, не смотря на это, вступил в переговоры с Дмитрием Шемякой, сыном Юрьевым, и согласился участвовать в низложении Василия II. Люди Ивана повязали московских сторожей в то время, когда великий князь находился в Троице Сергиевом монастыре. Сам Василий успел запереться в Троицкой церкви и оттуда молил Ивана о пощаде. Иван отвечал: "Государь! Если мы захотим сделать тебе какое зло, то пусть это зло будет над нами; а. то, что теперь делаем, так это мы делаем для христианства". Василий стал молиться перед гробом чудотворца. Иван, тоже помолившись немного в церкви, вышел вон, сказавши слугам: "Возьмите его". Великого князя схватили и отвезли в Москву, где он был ослеплен. За свою помощь Иван получил от Шемяки Суздаль.
Связав таким образом свою судьбу с Дмитрием Шемякой, Иван поневоле должен был теперь служить его делу. Осенью того же года они вместе ходили против Василия к Волоку, но, не дождавшись его, побежали сначала в Галич, а оттуда в Чухлому и Каргополь. Здесь они завязали переговоры и заключили мир с великим князем. Иван отказался от всех волостей, кроме Можайска. Часть отобранного Василий вернул в 1447 году. В 1449 году Иван, вновь соединившись с Шемякой, осаждал с ним Кострому, но, потерпев неудачу, опять помирился с Василием. За это он получил от него Бежецкий Верх. До поры до времени Василий терпеливо переносил метания и постоянные измены двоюродного брата, но в 1454 году, уже после смерти Шемяки, он припомнил ему все. Московское войско подошло к Можайску. Иван выбрался из города с женою и детьми и бежал в Литву. Можайск был присоединен к Москве. Формально Иван был обвинен в том, что не явился на зов великого князя, когда тот шел на татар. В Литве Иван получил во владение сперва Брянск, потом Стародуб и Гомель.
